Asociación Primatológica Colombiana
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Proyecto de conservación del mico bonito del Caquetá y Cauca (Plecturocebus caquetensis)

15/12/2021

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Por Johana Villota1*; Elver Chapal2; María Angélica Contreras Vásquez3; Laura Suárez Ramírez4
1 Laboratorio de Ecología del Paisaje y Modelamiento de Ecosistemas (ECOLMOD)
Maestría en Ciencias Biológicas, Universidad Nacional de Colombia
2 Universidad del Cauca
3 Universidad Nacional de Colombia
4 Universidad del Quindío
*jvillotam@unal.edu.co
Plecturocebus es uno de los géneros de monos tití más diversos del Nuevo Mundo, con al menos 25 especies (Bicca-Marques & Heymann, 2013; Adret et al., 2018; Byrne et al., 2016; Rohe & Boubli, 2018; Boubli et al., 2019; Gusmão et al., 2019). Las especies de Plecturocebus se distribuyen en Suramérica en los países de Ecuador, Colombia, Perú, Brasil, Bolivia y Paraguay (Bicca-Marques & Heymann, 2013; Byrne et al., 2016). En Colombia, contamos con tres especies del género: Plecturocebus discolor, P. caquetensis y P. ornatus.

El mico bonito del Cauca y Caquetá, Plecturocebus caquetensis (Figura 1), es una especie endémica del piedemonte andino amazónico que habita en los departamentos del Cauca y Caquetá, en el suroccidente de Colombia (Defler et al. 2010; Defler et al. 2016; Villota et al. 2021). Es la especie con la menor área de distribución de los primates de Colombia (~ 4000 km2; Defler et al. 2016); solo comprende un municipio en el departamento de Cauca (Piamonte) y 7 municipios en el departamento de Caquetá (Defler et al. 2016). En los bosques amazónicos donde habita, se han documentado diversas presiones de origen antrópico como ganadería extensiva e intensiva, agricultura, cultivos de uso ilícito, extracción selectiva de especies, urbanización, contaminación, concesiones energéticas, mineras e infraestructura, uso de especies silvestres como mascota y cacería (Defler et al. 2010; Defler & García, 2012; Defler et al. 2016; Defler et al. 2017; Villota et al. 2021). Particularmente, la alta pérdida y fragmentación de hábitat, un área de distribución restringida y una disminución poblacional estimada de 80% en los últimos 24 años, son los criterios que han categorizado a P. caquetensis en Peligro Crítico de extinción (Defler & García, 2012; Defler et al. 2017) y como una de las 25 especies de primate más amenazadas en el mundo (Defler et al. 2016; Defler et al. 2017). ​
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Individuos de Plecturocebus caquetensis en Piamonte, Cauca. Fotografías: Alexis Ruiz y Gerlando Delgado Bermeo.
Plecturocebus caquetensis es una especie de preocupación a nivel mundial (Defler et al. 2017). No obstante, la especie no se encuentra listada en la Resolución 1912 de 2017 de especies silvestres amenazadas de Colombia del Ministerio de Ambiente y Desarrollo Sostenible (MADS) (Defler et al. 2016), ni se incluye en programas para fines de gestión para su conservación. La especie cuenta con un Plan para alcanzar metas de conservación (Defler et al. 2016), sin embargo, no se ha articulado a instrumentos públicos, limitando su inclusión en el accionar de las entidades. Complementariamente, desde la descripción de la especie en 2010, no se han ejecutado acciones dirigidas a la conservación de la especie. 

En un contexto complejo de amenazas y un alto riesgo de extinción, se gesta nuestro proyecto “Conservación de Plecturocebus caquetensis en la Amazonia de Colombia”, que inicia en mayo de 2021, con una duración de dos años, siendo actualmente el proyecto de mayor duración aplicado a la conservación directa de la especie y apoyado por “The American Society of Primatology” y por “The National Geographic Society”. El proyecto tiene como aliados locales al colectivo de investigadores y campesinos llamado Piamonte Biodiverso (https://www.facebook.com/PiamonteBiodiverso/), a la alianza interinstitucional Naturamazonas (https://www.naturamazonas.org/) y a Erwin Palacios de Conservación Internacional Colombia (CI).

Con el proyecto se busca:
I) generar conocimiento académico aplicable a la gestión ambiental de entidades e investigaciones académicas,
II) articular con las entidades locales y nacionales, con el fin de integrar en su accionar las herramientas de planeación de conservación de la especie,
III) conocer las voluntades y oportunidades de conservación de las comunidades locales y entidades, para potencializar la formulación, ejecución y seguimiento de estrategias de conservación,
IV) establecer a Plecturocebus caquetensis como especie emblemática y de valor objeto de conservación en el municipio de Piamonte, y
V) mantener y recuperar el hábitat de P. caquetensis y su conectividad, a través de una relación estrecha y acuerdos de conservación con familias y organizaciones locales, y con acciones de restauración y mejoramiento de bosques, apoyados en los servicios de vivero y mantenimiento de siembras de Naturamazonas.

​La viabilidad del accionar y objetivos del proyecto se da gracias a la alianza con el colectivo Piamonte Biodiverso y con Naturamazonas. Piamonte Biodiverso lleva más de 6 años reconociendo la biodiversidad del municipio, y cuentan con experticia en la logística y ejecución de acciones de campo. Piamonte Biodiverso, apoya en la actualidad a dos familias en la declaración de bosques como reservas naturales. Asimismo, el colectivo reconoce voluntades de al menos 12 propietarios en conservar bosques en pie y en encontrar retribución económica de los servicios naturales, a través de estrategias como el turismo sostenible y pagos por servicios ambientales, lo que da al proyecto una perspectiva detallada de la realidad en el territorio y avances para cumplir con sus objetivos. Por su parte, la alianza Naturamazonas lleva más de 4 años desarrollando acciones de restauración en Piamonte, lo que otorga ventajas al proyecto para cumplir exitosamente con dichas acciones en el municipio. 

En la primera etapa de ejecución del proyecto, se busca identificar áreas prioritarias para la conservación de Plecturocebus caquetensis en el municipio de Piamonte, Cauca, a través del análisis de la estructura y dinámica de cambio del paisaje y apoyados en consultas con autoridades (Alcaldía Piamonte, Corporación Regional del Cauca - CRC), comunidades locales y organizaciones ambientales (CI), con el fin de consolidar una herramienta de planeación para la conservación. Con las consultas esperamos conocer las percepciones que tienen los actores locales sobre los primates y su voluntad de conservación. Basados en esta información, buscaremos educar sobre dicho grupo biológico, la especie, sus amenazas y oportunidades de conservación, a través talleres de educación ambiental y cuñas radiales educativas que promuevan la conservación y el reconocimiento de P. caquetensis y los primates de la región.
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Fotografía por: Maria Angélica Contreras Vásquez
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Fotografía por: Gerlando Delgado Bermeo
Al final de la primera etapa de ejecución del proyecto se contará con:
I) una lectura detallada de la estructura del paisaje de planicie y lomerío en Piamonte, coincidentes con los registros más recientes para la especie (Villota et al. 2021),
II) una línea base sobre sitios prioritarios de trabajo en Piamonte, apoyada en la perspectiva de tomadores de decisión, colectivo local y organizaciones no gubernamentales,
III) el estado de reconocimiento de la ecología y biología de los primates y voluntades de conservación, por parte de los actores locales,
IV) las oportunidades de articulación del proyecto a las metas de los tomadores de decisión en Piamonte, y
V) una mayor visibilidad de la condición crítica de amenaza y necesidad de acción para la conservación de P. caquetensis. 

En las etapas posteriores de ejecución del proyecto trabajaremos estrechamente con las comunidades locales interesadas en conservar a P. caquetensis en el diseño e implementación de herramientas y estrategias de conservación, apoyados en las entidades públicas y privadas (p.e., Naturamazonas y CRC) para la ejecución de acciones específicas. Además, continuaremos educando a través de campañas y actividades que permitan apropiar a los actores locales de la conservación de P. caquetensis y convertir a la especie en un emblema de la biodiversidad y potencial natural. Finalmente, llamaremos a la conservación de P. caquetensis y a apoyar al proyecto mediante plataformas de alcance local, nacional e internacional, como las cuñas radiales, redes sociales de los aliados y la iniciativa de comunicación Salvando Primates (Vanishing Primates) para formar redes de sostenibilidad del proyecto y colaboración, lo que también nos permitirá llegar a actores nacionales con el fin de incluir a la especie en la resolución de especies amenazadas de Colombia.
 
Esperamos que este proyecto siga aportando, tanto al reconocimiento, apropiación y educación del mico bonito del Caquetá y Cauca en las comunidades, como a la producción académica aplicada a su conservación y a la construcción de redes de colaboración entre los múltiples actores locales y nacionales dirigidas a salvar a P. caquetensis de la extinción. ​
Agradecimientos
Un agradecimiento especial a Alexis Ruiz y a Gerlando Delgado Bermeo, por su proactiva participación y desarrollo del proyecto. Agradecemos a las familias campesinas en Piamonte, por su permiso para el desarrollo de actividades investigativas y educativas en sus predios. Agradecemos a “The American Society of Primatologist” con su “Conservation Small Grant”, por la financiación de la primera etapa del proyecto, y a Naturamazonas de Conservación Internacional Colombia, por el apoyo logístico y parcial financiamiento. Agradecemos a Héctor E. Ramírez Chaves, por sus sugerencias para mejorar sustancialmente la nota. Agradecemos a la Asociación Primatológica Colombiana por la invitación y espacio de difusión de nuestra iniciativa de conservación.
Referencias
Adret, P., Dingess, K., Caselli, C., Vermeer, J., Martínez, J., Luna Amancio, J., … Di Fiore, A. (2018). Duetting patterns of Titi Monkeys (Primates, Pitheciidae: Callicebinae) and relationships with phylogeny. Animals, 8(178), 1-33. https://doi.org/10.3390/ani8100178

Boubli, J. P., Byrne, H., da Silva, M. N. F., Silva-Júnior, J., Costa Araújo, R., Bertuol, F., … Hrbek, T. (2019). On a new species of titi monkey (Primates: Plecturocebus Byrne et al., 2016), from Alta Floresta, southern Amazon, Brazil. Molecular Phylogenetics and Evolution, 132, 117-–137. https://doi.org/10.1016/j.ympev.2018.11.012

Byrne, H., Rylands, A. B., Carneiro, J. C., Alfaro, J. W. L. & Bertuol, F. (2016). Phylogenetic relationships of the New World titi monkeys (Callicebus): first appraisal of taxonomy based on molecular evidence. Frontiers in Zoology, 13(10), 1-25. https://doi.org/10.1186/s12983-016-0142-4

Bicca-Marques, J. C. & Heymann, E. W. (2013). Ecology and behavior of titi monkeys (genus Callicebus). En Veiga, L. M, A. A. Barnett, S. F. Ferrari. & M. A. Norconk. Evolutionary Biology and Conservation of Titis, Sakis and Uacaris. New York, USA: Cambridge University Press. 196-206. https://doi.org/10.5860/choice.51-1489

Defler, T. R., Bueno, M. L. & García, J. (2010). Callicebus caquetensis: A new and critically endangered titi monkey from southern Caquetá, Colombia. Primate Conservation, 25(1), 1-9. https://doi.org/10.1896/052.025.0101

Defler, T. R. & García J. (2012). Callicebus caquetensis. The IUCN Red List of Threatened Species 2012. http://dx.doi.org/10.2305/IUCN.UK.2012-1.RLTS.T14699281A14699284.en

Defler, T. R., García, J., Almario, L., Acero, A., Bueno, M. L., Bloor, P., Hoyos, M., Arciniegas, S. & Ibañez, C. (2016). Plan de Conservación de Callicebus caquetensis. Bogotá, D.C., Colombia: Universidad Nacional de Colombia. 1-48.

Defler, T. R., García, J. & Guzmán-Caro, D.C. (2017). Caquetá Titi Monkey. In Schwitzer, C., R. A. Mittermeier, A. B. Rylands, F. Chiozza, E. A. Williamson, E. J. Macfie, J. Wallis, and A. Cotton. Primates in Peril: The World’s 25 Most Endangered Primates 2016–2018. Arlington, Virginia: IUCN SSC Primate Specialist Group (PSG), International Primatological Society (IPS), Conservation International (CI), and Bristol Zoological Society. 80-82.

Gusmão, A. C., Messias, M. R., Carneiro, J. C., Schneider, H., de Alencar, T. B., … Barnett, A. A. (2019). A new species of titi monkey, Plecturocebus Byrne et al. 2016 (Primates, Pitheciidae), from southwestern Amazonia, Brazil. Primate Conservation, 33, 1-15.

Rohe, F., & J. Boubli. (2018). Plecturocebus dubius. IUCN Red List of Threatened Species. Version 2020-1. www.iucnredlist.org.

Villota, J., Ramírez-Chaves, H. E. & Defler, T. R. (2021). Plecturocebus caquetensis (Primates: Pitheciidae). Mammalian Species, 53(1002), 35-42. https://doi.org/10.1093/mspecies/seab004
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Sobre la taxonomía de los primates de Colombia

29/7/2021

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Por Sebastián García-Restrepo1,2,3; Sebastián O. Montilla1,2
1Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes
2Asociación Primatológica Colombiana
3Fundación Habitando. Medellín, Colombia

s.garciar@uniandes.edu.co
*La presente nota incluye apartes del siguiente artículo publicado en la revista Mastozoología Neotropical: García-Restrepo & Montilla, 2021

​Las primeras documentaciones y descripciones de los primates no humanos que ocupan el territorio colombiano corresponden a crónicas posteriores a la conquista española (Hernández-Camacho & Cooper 1976). Más adelante, a finales del siglo XIX y principios del XX se comenzaron a establecer algunas de las colecciones biológicas modernas a partir de expediciones que tuvieron como referentes tanto a naturalistas británicos y norteamericanos como a los hermanos Lasallistas, quienes documentaron extensamente la fauna colombiana (Defler 2010). A esto se sumaron las primeras revisiones taxonómicas de géneros y especies en la primera mitad del siglo XX, a partir de literatura y especímenes de museo. Desde la década de 1940, P. Hershkovitz realizó descripciones de nuevas especies y subespecies, así como extensas revisiones de diferentes grupos aportando al conocimiento de la taxonomía y sistemática de los primates no humanos de Colombia (Hershkovitz 1949; 1955; 1977; 1979; 1982; 1983; 1984; 1987a; 1987b; 1988; 1990; Patterson 1987). Posteriormente, durante la segunda mitad del siglo XX, y la primera década del siglo XXI, los principales aportes taxonómicos en el país estuvieron liderados por Jorge Hernandez-Camacho y T. R. Defler (Defler 2010; Mantilla-Meluk et al. 2014).

Philip Hershkovitz. Fotografía tomada de: Bruces Patterson´s pages

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Históricamente han existido diversas propuestas sobre el número de especies de primates no humanos en el país, las cuales van desde 27 hasta 40 especies, algunos con localidades tipo en el país, y un número variable de taxa endémicos (Groves 2006; Defler 2010; Guzmán-Caro et al. 2018).

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Jorge Ignacio Hérnandez Camacho. Fotografia tomada de: Jorge Ignacio “El Mono” Hernández Camacho, el creador de los Parques Nacionales en Colombia

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Thomas Richard Defler. Fotografía tomada de:
​ Historia Natural de los Primates Colombianos (2010)

​Concepto de especie
Podría decirse que la diferencia en el número de especies (por no mencionar las diferencias a nivel de algunos géneros e incluso a nivel de familas) ha estado fundamentado en un cambio de filosofía en cuanto al concepto de especie. La taxonomía del Orden Primates ha estado tradicionalmente basada en el concepto biológico, el cual considera a las especies como conjuntos de poblaciones actual o potencialmente entrecruzadas que están aisladas reproductivamente de otros conjuntos similares (Mayr 1942; 1948). A partir del trabajo de Groves (2001) el sistema de clasificación en la primatología ha recurrido al concepto filogenético de especie, descrito por Cracraft (1983) como el grupo más pequeño diagnosticable de organismos individuales dentro del cual existe un patrón parental de ascendencia y descendencia. Aunque la propuesta de Groves (2001) ha sido ampliamente adoptada, muchos investigadores no están de acuerdo con el cambio del concepto que ha llevado a numerosas modificaciones, e incluso a una inflación taxonómica por medio de la descripción de nuevas especies y la elevación de subespecies al rango de especie (Matauschek et al. 2011; Rosenberger 2012; Ruiz-García et al. 2012; 2015; 2016).


¿Y qué pasa con los géneros?
En cuanto a las clasificaciones propuestas a nivel de género de las últimas décadas, resulta importante considerar propuestas como la de Garbino (2015) al adoptar un método de “Focused monophyly” donde se asigna el rango de género a grupos monofiléticos de especies cuando están respaldados por múltiples fuentes de datos (por ejemplo, moleculares, osteológicos, de pelaje, ecológicos, vocalizaciones y cariotipos). En otras palabras, se propone un enfoque de taxonomía integrativa donde las estimaciones de tiempos de divergencia no deberían considerarse como el único criterio para justificar nuevos arreglos taxonómicos a este nivel (Rosenberger 2012). En este sentido, en algunos casos resulta útil el uso de la categoría de subgénero dado que: a) aporta a la estabilidad en la nomenclatura (al representar la cercanía entre clados relacionados preservando el binomen usado tradicionalmente); b) permite una comunicación más eficiente entre científicos al evitar cambios de género innecesarios; y c) reemplaza el uso de nombres informales para clados soportados dentro de taxa monofiléticos como, por ejemplo, “divisiones” o “grupos de especies” que no denotan relaciones jerárquicas y no están regulados por el Código Internacional de Nomenclatura Zoológica (Rosenberger 2012; Garbino 2015; Teta 2019).

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Cebus capucinus
Isla Gorgona, Colombia.
Fotografía:
​Luisa Fernanda Arcila Pérez

¿Qué podemos hacer?
La información histórica y actual sobre la taxonomía de primates de Colombia permanece aislada, y existen confusiones ocasionadas por diferencias en el número e identidad de las especies en los listados nacionales. Ante este panorama resulta necesario retomar espacios de discusión abiertos a cualquier persona que, basada en la información disponible, esté interesada en aportar a la actualización de los arreglos taxonómicos de este grupo en el país.
 
En este sentido, y con el objetivo de aportar al conocimiento de las principales modificaciones a nivel regional que han influenciado los listados de mamíferos en el país, en una investigación reciente reunimos la bibliografía disponible con especial énfasis en aquellas investigaciones que han llevado a cambios en los arreglos taxonómicos y nomenclaturales para Colombia durante los últimos 20 años (García-Restrepo & Montilla, aceptado para publicación). Esperamos que este trabajo sirva de insumo para crear nuevos espacios de discusión.
 
Por lo pronto, en la presente nota, presentamos un recurso creado en el portal web de la Asociación Primatológica Colombiana con el objetivo de albergar la bibliografía correspondiente a descripciones de especies y subespecies de primates que ocurren en Colombia. Esta información resultará útil en futuras investigaciones sobre la identidad taxonómica de los primates en el país.
 
En un primer momento hemos puesto a disposición 41 referencias con enlaces para la consulta directa del material. Esperamos que este recurso crezca con la ayuda de personas interesadas en esta iniciativa.
 
Si deseas aportar información, comentarios o bibliografía, podrás hacerlo a través del portal web en este enlace o escribiendo al correo asoprimatologica@gmail.com


Referencias
Cracraft, J. 1983. Species concepts and speciation analysis. In Johnston RJ (Ed.). Current ornithology. Vol I. p. 159-187. Plenum Press, New York.

Defler, T. R. 2010. Historia natural de los primates colombianos. Bogotá D.C, Colombia: Universidad Nacional de Colombia.

Garbino, G. S. T. 2015. Defining genera of New World monkeys: the need for a critical view in a necessarily arbitrary task. International Journal of Primatology 36: 1049-1064.

García-Restrepo, S, & S. O. Montilla. 2021. Taxonomía de los primates de Colombia: cambios en los últimos veinte años (2000-2019) y anotaciones sobre localidades tipo. Mastozoología Neotropical (aceptado para publicación).

Groves, C. P. 2001. Primate taxonomy. Smithsonian Institution Press, Washington, DC.

Groves, C. P. 2006. The primates. pp. 111-181. En D. E. Wilson & D. M. Reeder. 2006. Mammal species of the world: A taxonomic and geographic reference. Baltimore: The Johns Hopkins University Press.

Guzmán-Caro, D. C., S. A. Vargas, S. Cárdenas, J. S. Castro, & P. R. Stevenson. 2018. Estudio y conservación de primates en Colombia: Avances, retos y el papel del Sistema de Parques Nacionales Naturales. pp. 283-294. En B. Urbani, M. Kowaleski, R. G. T. da Cunha, S. de la Torre, & L. Cortés-Ortiz. 2018. La Primatología en Latinoamérica 2 - A primatologia na America Latina 2 (Tomo I) Argentina-Colombia. Caracas, Venezuela: Ediciones IVIC. Instituto Venezolano de Investigaciones Científicas (IVIC).

Hernández-Camacho, J., & R. W. Cooper. 1976. The nonhuman primates of Colombia. Neotropical Primates: Field Studies and Conservation (R. W. Thorington Jr. & P. G. Heltne, eds.). National Academy of Sciences, Washington D. C.

Hershkovitz, P. 1949. Mammals of northern Colombia: Preliminary report No. 4: Monkeys (Primates), with taxonomic revisions of some forms. Proceedings of the United States National Museum 98: 323–427.

Hershkovitz, P. 1955. Notes on American monkeys of the genus Cebus. Journal of Mammalogy 36: 449-452.

Hershkovitz, P. 1977. Living New World monkeys (Platyrrhini) with an introduction to primates, vol 1. Chicago University Press, Chicago.

Hershkovitz, P. 1979. The species of sakis, genus Pithecia (Cebidae, Primates), with notes on sexual dichromatism. Folia Primatologica 31: 1-22.

Hershkovitz, P. 1982. Subspecies and geographic distribution of black-mantle tamarins Saguinus nigricollis Spix (Primates: Callitrichidae). Proceedings of the Biological Society of Washington 95: 647-656.

Hershkovitz, P. 1983. Two new species of night monkeys, genus Aotus (Cebidae, Platyrrhini): a preliminary report on Aotus taxonomy. American Journal of Primatology 4: 209-243.

Hershkovitz, P. 1984. Taxonomy of squirrel monkeys genus Saimiri (Cebidae, Platyrrhini): a preliminary report with description of a hitherto unnamed form. American Journal of Primatology 7: 155-210.

Hershkovitz, P. 1987a. The taxonomy of South American sakis, genus Pithecia (Cebidae, Platyrrhini): a preliminary report and critical review with the description of a new species and a new subspecies. American Journal of Primatology 12: 387-468.

Hershkovitz, P. 1987b. Uacaries, new world monkeys of the genus Cacajao (Cebidae, Platyrrhini): a preliminary taxonomic review with the description of a new subspecies. American Journal of Primatology 12: 1-53.

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Hershkovitz, P. 1990. Titis, new world monkeys of the genus Callicebus (Cebidae, Platyrrhini): a preliminary taxonomic review. Fieldiana, Zool. New Series, Field Museum of Natural History, Chicago.

Mantilla-Meluk, H., A. Cadena, & A. M. Jiménez-Ortega. 2014. Historia de la mastozoología en Colombia: Pasado, presente y perspectivas. Historia de la mastozoología en Latinoamérica, las Guayanas y el Caribe. Quito y México, DF: Editorial Murciélago Blanco y Asociación Ecuatoriana de Mastozoología 153-74.

Matauschek, C., C. Roos, & E.W. heymann. 2011. Mitochondrial phylogeny of tamarins (Saguinus, Hoffmannsegg 1807) with taxonomic and biogeographic implications for the S. nigricollis species group. American Journal of Physical Anthropology 144: 564-574.

Mayr, E. 1942. Systematics and the Origin of Species. Columbia University Press. New York, USA. p. 1-334.

Mayr, E. 1948. The bearing of the new systematics on genetical problems the nature of species. En Advances in genetics Vol. 2. Academic Press, 1948. p. 205-237.

Patterson, B. D. 1987. A biographical sketch of Philip Hershkovitz, with a complete scientific bibliography. Fieldiana Zoology 39: 1-10.

Rosenberger, A. L. 2012. New World monkey nightmares: science, art, use, and abuse (?) in plat­yrrhine taxonomic nomenclature. American Journal of Primatology 74: 692-695.

Ruiz-García, M., M. I. Castillo, N. Lichilin-Ortiz, & M. Pinedo-Castro. 2012. Molecular relationships and classification of several Tufted Capuchin lineages (Cebus apella, Cebus xanthosternos and Cebus nigritus, Cebidae), by means of mitochondrial cytochrome oxidase ii gene sequences. Folia Primatologica 83: 100-125.

Ruiz-García, M., K. Luengas-Villamil, N. Leguizamon, B. De Thoisy, & H. Gálvez. 2015. Molecular phylogenetics and phylogeography of all the Saimiri taxa (Cebidae, Primates) inferred from mt COI and COII gene sequences. Primates 56: 145-161.

Ruiz-García, M., M. I. Castillo, & K. Luengas-Villamil. 2016. It is a misleading to use Sapajus (robust capuchins) as a genus? A review of the evolution of the capuchins and suggestions on their systematics. En: Ruiz-García, M. & J. M. Shostell, eds. Phylogeny, Molecular Population Genetics, Evolutionary Biology and Conservation of the Neotropical Primates. Nova Science Publisher Inc., New York, USA. Pp. 209-268.

Teta, P. 2019. The usage of subgenera in mammalian taxonomy. Mammalia 83: 209-211.

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Anchos máximos de semillas dispersadas por endozoocoría,  y distancias medias y máximas de dispersión por diferentes especies de primates y otros organismos

23/12/2020

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Por Pablo Stevenson
Universidad de Los Andes
pstevens@uniandes.edu.co
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Distancias de dispersión de semillas medidas para los micos churucos (Lagothrix lagothricha) por Stevenson (2002) en el Parque Nacional Tinigua (Meta, Colombia).
Da click aquí y descarga el archivo sobre "Anchos máximos de semillas dispersadas por endozoocoría, y distancias medias y máximas de dispersión".
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Entre ríos y monos

31/5/2020

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Por Sebastián García-Restrepo
Fundación Proyecto Primates
Consejo Directivo APC
s.garciar@uniandes.edu.co

​
​El 26 de abril de 1848, Alfred R. Wallace y Henry W. Bates parten del puerto de Liverpool, Inglaterra, a bordo del Mischief, siendo los únicos pasajeros. Luego de un mes de viaje, arriban a la costa atlántica brasileña para atracar dos días más tarde en el estado de Pará (Fonfría-Díaz, 2014). Años antes, desde la lectura de la obra “Vestiges of the Natural History of Creation”, Wallace se había planteado el problema de las especies y la forma en que se originan, comenzando a especular sobre las relaciones entre la geografía y los cambios que se puedan dar entre variedades o especies (Wallace, 1898).

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Figura 1. Alfred R Wallace. Recuperada de wallace-online.org/
​Un año más tarde, Wallace y Bates, deciden separarse para trabajar de manera independiente. Wallace pasaría varios años explorando el Río Negro, recolectando especímenes y tomando notas sobre las poblaciones humanas y sus lenguas, la geografía, la flora y la fauna. Finalmente, el 12 de julio de 1852, se embarca en el Helen para su regreso a Inglaterra, aunque tres semanas después el barco de vapor se incendió ocasionando la pérdida de la gran mayoría de las colecciones que transportaba (Wallace, 1852a; Fonfría-Díaz, 2014).
Posterior a la expedición, uno de sus primeros artículos científicos fue “On the monkeys of the Amazon” donde describe al “gran valle del Amazonas” como una región rica en primates, reportando haber visto personalmente 21 especies donde se incluyen aulladores, monos araña, churucos, maiceros, uakarís, micos voladores, monos nocturnos y titíes. El aporte más importante de esta obra es que describe por primera vez la existencia de límites geográficos en la distribución de especies (Wallace, 1852b). Algunas de las preguntas que se plantea en este momento son ¿Qué características físicas determinan los límites de las especies y los géneros? y ¿Cuáles son las circunstancias que permiten a ciertos ríos y ciertas montañas establecer límites para algunas especies y para otras no? En la última página Wallace indica haber encontrado que el río Negro, el Amazonas y Madeira formaban límites que ciertas especies no podían traspasar. Menciona también que los cazadores conocían perfectamente este hecho y cruzaban el río cuando querían conseguir determinados animales que se encontraban solo en la orilla de un lado del río, pero nunca en el otro (Wallace, 1852b).
 
En la actualidad, se conoce que muchos ríos son barreras físicas para la dispersión de animales terrestres y arbóreos que, al menos en la Amazonía, corresponden a los límites de distribución de muchos grupos de especies hermanas. Respecto a esto, la hipótesis de la barrera riberina (Riverine Barrier Hypothesis) confiere un rol principal a los grandes ríos, dado que actúan como barreras para el flujo genético ocasionando que las poblaciones que se encuentran aisladas sobre márgenes opuestos puedan divergir gradualmente hasta formar linajes separados. Alternativamente, los ríos pueden servir como barreras para el contacto secundario entre poblaciones previamente aisladas y en proceso de expansión geográfica (Moritz et al., 2000; Vences et al., 2009).
 
La hipótesis incluye las siguientes predicciones*:
  1. Los grupos hermanos deberían ocupar bancos opuestos de los grandes ríos en lugar de encontrarse en zonas de contacto interfluviales o a través de gradientes de hábitat;
  2. Los niveles de diferenciación genética entre poblaciones sobre bancos opuestos deberían incrementar con el ancho y caudal del río, suponiendo que ríos más anchos y rápidos son más difíciles de cruzar, y por lo tanto se presentaría mayor diferenciación a mayores distancias de las cabeceras;
  3. Los grupos que ocurren en bosques de tierras altas deberían mostrar mayores niveles de diferenciación a través de los ríos, que aquellos que se encuentran en bosques estacionalmente inundables adyacentes al río.
 
En lo correspondiente a estudios del orden Primates, se ha encontrado que la distribución de algunos grupos parece estar limitada por grandes ríos (Sudamérica: Wallace, 1852; Ayres y Clutton-Brock, 1992; Boubli et al., 2015; Lynch-Alfaro et al., 2015; Merces et al., 2015. Madagascar: Goodman y Ganzhorn, 2004. África: Grubb, 1990; Harcourt y Wood, 2012) y que para ciertas especies, éstos se correlacionan con su diferenciación genética. Este es el caso de los orangutanes (Pongo pygmaeus) a través del río Kinabatangan en Sabah, Borneo (Arora et al., 2010; Goossens et al., 2005; Jalil et al., 2008); chimpancés (Pan troglodytes) en el río Sanaga en Camerún (Gonder et al., 2006); bonobos (Pan paniscus) en la República Democrática del Congo (Erikssonn et al., 2004) y lémures en Madagascar (Markolf y Kappeler, 2013; Olivieri et al., 2007; Quemere et al., 2010).
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Figura 2. Hipótesis de distribución del género Cheracebus en Colombia. Se observa cómo el río Caquetá representa el límite en la distribución de las especies y separa a C. lugens al norte, con C. lucifer y C. medemi al sur.
-Mapa elaborado por el autor. Ilustraciones por Stephen D. Nash-
En cuanto a algunas de las investigaciones en el neotrópico mencionadas previamente, Boubli et al. (2015) reportan que el río Branco ha sido una importante barrera geográfica limitando la distribución de seis géneros: Cacajao, Callicebus y Cebus al oeste y Pithecia, Saguinus y Sapajus al este. Por su parte, Lynch-Alfaro et al. (2015) y Mercês et al. (2015) comprobaron que el río Amazonas fue una barrera fundamental para la dispersión del género Saimiri durante su historia evolutiva. En Colombia, un caso interesante que ilustra lo propuesto por la hipótesis de los ríos como barreras es la distribución de las especies del género Cheracebus. El arreglo taxonómico vigente, propuesto por Byrne et al. (2016), reconoce seis especies, de las cuales tres ocurren en Colombia. En la Figura 2 se observa cómo el río Caquetá tiene un papel importante en la distribución de C. lucifer, C. lugens y C. medemi, de acuerdo con los modelos elaborados en el proyecto Modelos de distribución de Primates en Colombia (García-Villalba et al., 2017; Moreno et al., 2017a; Moreno et al., 2017b). Disponibles en:
​  www.asoprimatologicacolombiana.org/modelos-de-distribucion.html
A pesar de que el ejemplo anterior es un sistema de estudio interesante para poner a prueba la hipótesis, no se conocen estudios genéticos que busquen una aproximación al respecto. Quizás, el único río que se ha evaluado recientemente como promotor de divergencia en Colombia es el río Magdalena. Sin embargo, aunque este río es una de las barreras geográficas y ecológicas más importantes en los valles inter-andinos del norte de Suramérica, su rol como barrera para el flujo genético ha sido evaluado en pocos estudios (Haffer, 1967; Link et al., 2015; Muñoz‐Ortiz et al., 2015; Sandoval et al., 2017). Investigaciones como las de Link et al. (2015) no encontraron evidencia de estructuración genética en poblaciones de Ateles hybridus que ocupan bancos opuestos del río Magdalena, lo que en otras palabras indica que el río no ha sido una barrera infranqueable para el flujo genético. Este resultado es acorde con lo obtenido por Sandoval et al. (2017) con cuatro especies de aves muestreadas a lo largo del río, pero difiere de Muñoz-Ortiz et al. (2015) quienes reportan el efecto del río como barrera en ranas del género Rheobates.
 
Para terminar, cabe resaltar que actualmente la Fundación Proyecto Primates y el Laboratorio de Ecología de Bosques Tropicales y Primatología, adelantan investigaciones utilizando marcadores mitocondriales y microsatélites para entender los efectos de algunos ríos sobre la estructura genética de primates en la región del Magdalena Medio. Aun así, son necesarios más esfuerzos y colaboraciones institucionales para generar mejores aproximaciones al conocimiento en este campo poco explorado en el país.
 
* Capparella, 1988; Capparella, 1991; Ayres y Clutton-Brock, 1992; Peres et al., 1996; Gascon et al., 1998; Gehring et al., 2012.
 
Agradecimientos
A Stephen D. Nash por compartir y permitir el uso de sus ilustraciones.

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Proyecto Aotus: Aportes al conocimiento de dos especies de monos nocturnos en Colombia

13/5/2020

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Por Sebastián O. Montilla* y Andrés Link
Departamento de Ciencias Biológicas, Universidad de los Andes; 
Fundación Proyecto Primates; 
​Consejo Directivo APC.
*juansomontilla94@gmail.com

Los monos nocturnos (Aotus spp.) hacen parte de una de las cinco familias de primates de América y tienen como particularidad, como su nombre lo indica, el hecho de que son los únicos primates que tienen hábitos nocturnos en el neotrópico (Defler, 2010). Esta condición de nocturnalidad evolucionó (de forma secundaria) a partir de antepasados con hábitos diurnos hace, aproximadamente, 12 a 15 millones de años. A pesar de ser nocturnos, el género Aotus tiene características morfológicas típicas de primates diurnos, como la ausencia de tapetum lucidum y la presencia de fóvea centralis (Setoguchi y Rosenberger, 1987; Donati et al., 2001; Babb et al., 2011; Joffe et al., 2014). Los monos nocturnos viven en grupos pequeños compuestos por una pareja de adultos que generalmente están juntos toda la vida, y entre una y tres crías que emigran de su grupo natal al alcanzar su madurez. Se alimentan principalmente de frutos y complementan su dieta con hojas, flores e insectos (Defler, 2010; Castaño et al., 2010; Guzmán et al., 2016). 

El género Aotus tiene uno de los rangos geográficos más amplios entre los primates neotropicales, distribuyéndose desde el sur de Panamá hasta el norte de Argentina y desde la costa del Pacífico de Ecuador y Colombia hasta los bosques atlánticos de Brasil. Adicionalmente, estos primates se encuentran en un amplio rango altitudinal que incluye bosques de tierras bajas desde el nivel del mar hasta bosques andinos por encima de 3000 m.s.n.m. (Robinson et al., 1987; Defler, 2010). Los monos nocturnos, se han registrado en diferentes tipos de hábitats que van desde bosques continuos y secundarios hasta fragmentos de bosque altamente degradados e inmersos en áreas de cultivo, ganadería y zonas perturbanas (Castaño y Cardona, 2005; Defler, 2010; Montilla et al., 2018).

A pesar de que estos primates presentan un amplio rango de distribución y una alta capacidad para habitar diferentes tipos de bosques, han sido pobremente estudiados en condiciones de vida silvestre en comparación con otros primates neotropicales (Stevenson et al., 2010; García-Restrepo et al., 2018). La mayoría de investigaciones se han centrado en poblaciones de la especie A. azarae en bosques subtropicales y con una estacionalidad marcada en el norte de Argentina (Fernández-Duque, 2003; Rotundo et al., 2005; Fernández-Duque et al., 2010; Fernández-Duque y Van der Heide, 2013; Wartmann et al., 2014). En el caso de las especies de monos nocturnos de bosques tropicales las investigaciones han sido escazas (Wright, 1978; Aquino y Encarnación, 1986; García y Braza 1987; Puertas et al., 1992. Castaño et al., 2010; Shanee et al., 2013; Khimji y Donati, 2014; Guzmán et al.,2016; Fernández-Duque et al., 2018).
​
Colombia es el país con mayor riqueza Aotus, donde habitan 8 de las 11 especies descritas hasta el momento, es decir más del 70% de las especies del género, incluyendo al mono nocturno andino (A. lemurinus) y al mono nocturno caribeño (A. griseimembra), dos especies de monos nocturnos tropicales consideradas gemelas por poseer características morfológicas casi indistinguibles, pero con distribuciones altitudinales contrastantes (Defler, 2010; APC, 2014). Se ha propuesto que el mono nocturno andino (A. lemurinus) habita en bosques sobre la cordillera de los Andes desde los 1000 hasta los 3200 msnm (Morales-Jiménez y de la Torre, 2008; Defler, 2010), mientras que, el mono nocturno caribeño (A. griseimembra) habita bosques húmedos tropicales del Caribe y el valle del Río Magdalena desde el nivel del mar hasta los 1000 msnm (Defler, 2010, Link et al., 2019). Esta condición genera un escenario óptimo que permite comparar las adaptaciones de estos primates de vivir en bosques de tierras bajas y de tierras altas, y evaluar cómo influyen factores ambientales y ecológicos en su comportamiento en un gradiente altitudinal.
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​Figura 1: Individuo de la especie A. lemurinus de Pijao, Quindío.
Desde el año 2014, se empezó a investigar a partir de seguimientos no sistemáticos, algunos aspectos básicos de ecología de un grupo de A. lemurinus en Pijao, Quindío (Figura 1). Las primeras investigaciones fueron preliminares y estaban basadas en observaciones anecdóticas, pero fueron indispensables en el proceso de habituación de este grupo que posteriormente se seguiría a partir de un estudio sistemático desde el 2018. Los primeros acercamientos se basaron en describir el hábitat, evaluar el consumo de artrópodos inferido a través de sus heces y determinar las posturas posnatales y el comportamiento de dos de sus crías. Esta última investigación se realizó en colaboración con miembros del Semillero de Investigación en Primatología y Conservación de sus Ecosistemas de la Universidad de Caldas (SIPCE) que tenían datos similares de monos nocturnos en los bosques montanos de Manizales. Adicionalmente, se documentó la información sobre la distribución de A. lemurinus en el departamento del Quindío, donde se evidenció la presencia de grupos de Aotus en casi todos los municipios del departamento, en bosques con diferentes estados de conservación, incluyendo bosques urbanos de Armenia y Calarcá (Montilla et al., 2018).
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En el año 2018, inició por parte de la Fundación Proyecto Primates el proyecto “Retos de vivir en ecosistemas de tierras altas y bajas: factores ecológicos y ambientales que influyen sobre el comportamiento de monos nocturnos en Colombia”, el cual tiene como objetivo principal describir aspectos de la ecología comportamental de grupos familiares de A. lemurinus y A. griseimembra y comprender su relación con factores ecológicos y ambientales en un gradiente altitudinal. Esta investigación se viene realizando en tres localidades de dos ecosistemas diferentes. El primero, corresponde al bosque andino, en donde se toman datos en dos localidades diferentes sobre la cordillera de los Andes. Una ubicada en la vertiente occidental de la cordillera Oriental en el municipio de El Colegio, Cundinamarca entre los 2350 y 2550 msnm y la otra en la vertiente occidental de la cordillera Central en el municipio de Pijao, Quindío entre los 1750 y 1800 msnm. El segundo ecosistema es el bosque húmedo tropical, en el cual se tomó como localidad de estudio la hacienda San Juan de Carare, ubicada en el municipio de Cimitarra, Santander a una altura entre los 90 y 150 msnm. Durante este proyecto, se realizan seguimientos continuos varios días a la semana, entre las 18:00 y las 06:00 a cuatro grupos de monos nocturnos, uno de A. lemurinus en El Colegio, dos más de A. lemurinus en Pijao y uno de A. griseimembra en San Juan del Carare.
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​Figura 2: Primeros tesistas y voluntarios del proyecto Aotus en San Juan del Carare.
Uno de los componentes más importantes del proyecto es que ha sido apoyado hasta ahora por 25 estudiantes de 12 universidades de Colombia que han colaborado en calidad de tesistas o voluntarios y han sido indispensables en esta investigación (Figura 2). Hasta el momento, se han abordado temas de ecología básica como el patrón de actividad, la dieta, el rango de hogar y las distancias recorridas por noche. Además, se han investigado cómo factores ambientales, como la luminosidad de la luna y la temperatura, y factores ecológicos como la disponibilidad de recursos, afectan el comportamiento de grupos de estas dos especies de primates. Dentro de los proyectos que están en curso, está la descripción del repertorio vocal de uno de los grupos de estudio, la descripción comportamental de las crías y la determinación de los rasgos funcionales implícitos en la preferencia de frutos y las señales que utilizan los monos nocturnos en su elección.
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El proyecto Aotus es actualmente uno de los estudios más extensos realizados para monos nocturnos de bosques tropicales. Además, brinda información de aspectos hasta ahora inexplorados sobre la ecología a diferentes altitudes de dos de las especies de primates más desconocidas del neotrópico. Uno de los objetivos principales del proyecto es promover a los monos nocturnos como una especie emblemática de las localidades donde se realizan las investigaciones para que las comunidades se apropien de su conservación y se reconozcan su importancia en los ecosistemas.

Toda la información que se está desarrollando en torno a los monos nocturnos es de gran importancia y es fundamental en temas relacionados con su conservación. Varios integrantes del proyecto han participado en la elaboración del Plan de Manejo para la Conservación del Mono nocturno andino en el Quindío, iniciativa de la colección de Mamíferos de la Universidad del Quindío y El Centro de Estudios en alta Montaña liderado por Hugo Mantilla-Meluk. Durante la elaboración de este plan de manejo, se realizó un taller de Sensibilización y educación ambiental en torno al mono nocturno con estudiantes de la Institución Educativa Instituto Pijao. Allí se realizaron varias actividades para que los niños y jóvenes conocieran al mono nocturno y se apropiaran de la importancia que tiene en los ecosistemas. Adicionalmente se realizaron las Primeras Jornadas Primatológicas del Eje Cafetero, un evento académico donde se realizó un taller con expertos primatológos colombianos que apoyaron la elaboración del plan de manejo y definieron las principales amenazas para los monos nocturnos en el Quindío.
Esperamos que este proyecto siga aportando al conocimiento de los monos nocturnos que históricamente han sido ignorados y que se siga generando oportunidades para una nueva generación de primatólogos que aporten a la conservación de estos primates y los bosques en donde hoy se pueden observar.

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Stevenson, P.R., Guzmán, D.C., y Defler, T.R. (2010). Conservation of Colombian primates: an analysis of published research. Tropical Conservation Science, 31(1), 45–62.

Wartmann, F. M., Juárez, C. P., y Fernandez-Duque, E. (2014). Size, site fidelity, and overlap of home ranges and core areas in the socially monogamous owl monkey (Aotus azarae) of northern Argentina. International Journal of Primatology, 35(5), 919–939.

Wright, P. C. (1978). Home range, activity pattern, and agonistic encounters of a group of night monkeys (Aotus trivirgatus) in Peru. Folia Primatologica, 29(1), 43–55.


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Recordando al Profesor Colin Groves (1942-2017)

22/6/2018

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Por Jeisson Castro
Consejo Directivo APC
Las valiosas y numerosas contribuciones del Profesor Colin Groves permitieron avances importantes en el conocimiento sobre la taxonomía y evolución de los primates. En el día de su nacimiento, la APC celebra la vida de este admirable antropólogo, biólogo y primatólogo.
Colin Groves nació el  24 de junio de 1942 en Londres, y durante su extensa carrera se destacó como antropólogo, biólogo, zoólogo y docente universitario. Sus intereses se centraron en la evolución de los humanos y otros primates, la antropología biológica y la etnobiología, y durante su vida académica realizó numerosos estudios en África (Kenya, Tanzania, Ruanda, y la República Democrática del Congo), y en Asia (India, Irán, China, Indonesia y Sri Lanka).​
​
Entre sus múltiples logros se destacan la identificación de más de 50 especies animales, la descripción junto con el Profesor Vratislav Mazák de Homo ergaster (también conocido como el Homo erectus africano), y la publicación en 2001 de la reconocida obra "Primate Taxonomy" (editorial Smithsonian Institution), trabajo que ha sido citado más de 2000 veces.

Sus invaluables contribuciones a la primatología lo llevaron a ser reconocido como 
"el estadista superior, filósofo e historiador de la primatología", y ​su pasión entender cómo se entrelazan las distintas especies y sus historias evolutivas, motivó a incontables investigadores y estudiantes a seguir sus pasos. 

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Homo ergaster. KNM-ER 3733 (1.6 Mya, descubierto en 1975 en Koobi Fora, Kenya).
En el 2016 Adam T. McLain y su equipo de investigación describieron una nueva especie de lémur. Como homenaje al Profesor Groves por su trayectoria, este primate fue denominado lémur enano de Groves (Cheirogaleus grovesi). 

El legado del Profesor Colin Groves permanece en las nuevas generaciones de antropólogos y primatólogos, a quienes inspiró y heredó su conocimiento, curiosidad y pasión por el estudio de los primates y de su historia evolutiva. ​◼

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Métodos de Estudio: Transectos Lineales

21/5/2018

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Por Juliana Cortés
​Vicepresidenta APC
Los transectos lineales son el método de muestreo más utilizado para estimar la abundancia y densidad de poblaciones de primates. Sin embargo, los estudios sobre primates frecuentemente fallan en seguir adecuadamente los requerimientos de este método. 
​De acuerdo con Buckland y colaboradores (2010) esto se debe a que los estudios sobre primates ignoran dos principios básicos de la metodología de transectos lineales: la replicación y la aleatorización. El diseño usualmente incluye muy pocas líneas de muestreo (o una sola), y éstas son frecuentemente ubicadas subjetivamente o a lo largo de trochas. Los autores también llaman la atención sobre el uso de modelos inadecuados, de estimativos sesgados de las ubicaciones de los grupos de primates respecto al transecto, y critican el uso de métodos de análisis no estandarizados que carecen de supuestos formales.
​

¿Qué son los transectos lineales?

​Este método consiste en la ubicación aleatoria de líneas de muestreo, o en la distribución equidistante de líneas de muestreo paralelas, aleatoriamente superpuestas sobre la zona de estudio. Estas líneas de muestreo son recorridas a la vez que se registran los individuos detectados dentro de una distancia determinada de la línea, junto con información sobre la distancia animal-observador y el ángulo de la línea de detección (Figura 1).
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​Figura 1. Variables utilizadas para calcular la densidad basada en un transecto lineal. Tomado de Lacher (n.d.).
Las distancias perpendiculares a la línea de muestreo obtenidas a partir de estos datos son usadas para calcular la función de detección (probabilidad de que un animal sea detectado), y con esta función se puede estimar la proporción de animales detectados dentro de una distancia determinada a los dos lados de la línea de muestreo:
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Esto, junto con información sobre tasas de encuentro y la distribución aleatoria de un número adecuado de líneas de muestreo a lo largo de la región estudiada, permite estimar un valor de densidad que es representativo de la región estudiada, y que permite obtener un estimativo de abundancia para la región.
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Supuestos

Los principales supuestos del método básico con referencia al estudio de primates que viven en grupos son:
  • Los grupos cuyos centros están sobre o muy cerca de la línea de muestreo son detectados con certeza.
  • Los grupos son detectados en su ubicación inicial, antes de cualquier respuesta al observador. Para el movimiento independiente del observador, la velocidad promedio es lenta relativo a la velocidad del observador.
  • La medición de las distancias de la línea al centro de cada grupo detectado es precisa.
  • Existe un muestreo adecuado de líneas aleatoriamente distribuidas, o una matriz de líneas aleatoriamente posicionadas en la región de estudio.
  • Los tamaños de los grupos son registrados con precisión, al menos para grupos ubicados sobre o cerca a la línea de muestreo.

Procedimientos

Arreglo espacial
  • El monitoreo se debe llevar a cabo en un área de 1 km² que rodee la parcela de vegetación.
  • La matriz tiene que constar de 6 transectos de 1 km de largo.
  • Cada transecto debe estar separado por 200 m (se puede realizar una prueba para determinar si esta distancia es la adecuada para el estudio).
  • Cada área debe tener por lo menos entre 4 a 6 transectos. Esto dependerá del tamaño del área que se va a estudiar.
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Censos
  • Los censos se pueden realizar 3 veces en la mañana y 3 veces en la tarde. Si los resultados llegan a ser consistentes se tendrán 6 observaciones por día.
  • Se deben realizar 3 replicas por cada tiempo y por cada sitio a estudiar, ya que se encontrarán diferencias en la abundancia y composición de la comunidad.
  • Se recomienda que el censo sea realizado por dos observadores (Figura 2).
  • Se deben anotar datos como: nombre de especie, tamaño de grupo, ubicación en el mapa y dirección del movimiento. 
  • En áreas tropicales se sugiere realizar 2 monitoreos anuales (durante la época seca y la época de lluvias).
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Figura 2. Ubicación de los dos observadores (flechas). Este patrón evita el doble conteo de individuos y de grupos. Tomado de Lacher (n.d).
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Análisis de datos
​El diseño y análisis de muestreos pueden realizarse usando el software gratuito Distance (Thomas et al. 2010).
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Recomendaciones
  1. Cuando se realicen censos poblacionales de primates se debe tener cuidado con las líneas de transectos para evitar doble conteo.
  2. Las líneas deben ser lo suficientemente largas para tener una muestra adecuada del hábitat disponible.
  3. Los transectos lineales no se deben seleccionar y ubicar de acuerdo al hábitat y al fácil acceso (se sugiere aleatorizar las ubicaciones).
  4. El método de transectos lineales puede ser complicado aplicarse a organismos que viajan en grupos sociales, ya que se dificulta asignar el punto de distancia del observador-animal. 
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Dificultades y posibles soluciones

Con el fin de ofrecer soluciones a las dificultades del método de transectos lineales, Buckland y colaboradores (2010) evalúan diferentes opciones para aquellos casos en los que es difícil o imposible cumplir con los principales supuestos de esta metodología. Los autores discuten problemas de diseño, métodos de campo y análisis particularmente relevantes para los estudios sobre primates, y plantean posibles métodos alternativos para aquellos casos en los que los transectos tradicionales no permiten obtener estimativos confiables.
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En relación con el diseño de los muestreos, los autores enfatizan la importancia de cumplir con los principios de aleatorización y replicación. Para esto, se plantean cuatro estrategias de diseño basadas en diferentes tipos de muestreos sistemáticos a lo largo del área de estudio. Adicionalmente, se incluyen numerosas recomendaciones para la toma y análisis de datos, específicas para muestreos de grupos de primates, considerando diferentes situaciones posibles.

Los autores también proponen y describen métodos alternativos que pueden ser empleados en aquellas circunstancias en las que resulta imposible cumplir con los principales supuestos del método de transectos lineales. Éstos incluyen técnicas basadas en pruebas de detección de individuos y muestreos basados en la detección auditiva de los grupos, entre otros.
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Finalmente, los autores realizan simulaciones, en las que evalúan diferentes opciones de análisis para datos de grupos de primates obtenidos a partir de transectos lineales. En estas simulaciones se incluyen variables como tamaño de grupo, distribución de los individuos, densidad y funciones de detección, y se emplean cinco métodos diferentes para obtener distancias para los análisis. Los autores analizan el desempeño de cada uno de estos métodos en diferentes situaciones, y muestran resultados en términos del porcentaje de desvío (sesgo) de los estimativos de densidad y tamaño de grupo obtenidos con cada uno de éstos métodos. ◼

Referencias

  • ​​Buckland ST, Plumptre AJ, Thomas L, Rexstad EA (2010) Design and analysis of line transect surveys for primates. International Journal of Primatology 31:833–847. Ver
  • Lacher T. n.d. Tropical Ecology, Assessment, and Monitoring (TEAM) Initiative: Primate Monitoring Protocol. Team Initiative; Center for Applied Biodiversity Science at Conservation International. 
  • Thomas L, Buckland ST, Rexstad EA, Laake JL, Strindberg S, Hedley SL, Bishop JRB, Marques TA, Burnham KP (2010) Distance software: design and analysis of distance sampling surveys for estimating population size. Journal of Applied Ecology 47: 5-14. Ver​
​​

Publicaciones relacionadas

  • Defler TR, Pintor D (1985) Censusing primates by transect in a forest of known primate density. International Journal of Primatology, 6, 243–259.
  • Hassel-Finnegan HM, Borries C, Larney E, Umponjan M, Koenig A (2008) How reliable are density estimates for diurnal primates? International Journal of Primatology, 29, 1175–1187.
  • Peres, CA (1999). General Guidelines for Standardizing Line – Transect Surveys of   Tropical Forest Primates. Neotropical Primates 7(1): 11 – 16.
  • Palacios E, Peres CA (2005) Primate Population Densities in Three Nutrient-Poor Amazonian Terra Firme Forests of South-Eastern Colombia. Folia Primatologica, 76, 135–145.
  • Stevenson PR (1996) Censos diurnos de mamíferos y algunas aves de gran tamaño en el Parque Nacional Tinigua, Colombia. Universitas Scientiarum, 3, 67–81.
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Los efectos de la ganadería sobre las poblaciones de primates en Colombia

26/3/2018

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Por ​Gianna Cristhina Flórez
Ex-voluntaria APC
En Colombia aproximadamente el 50% del suelo es destinado para uso agropecuario, y la mayor parte de esta área es utilizada para la ganadería. ​Como consecuencia, la ganadería es actualmente una de las principales amenazas para los ecosistemas de bosque del país y una de las principales causas de la reducción del hábitat de las especies de primates.

El aumento de la ganadería extensiva y la expansión de la frontera ganadera a territorios anteriormente considerados de difícil acceso, está conduciendo a la desaparición paulatina de aquellos bosques que solían servir de refugio para las poblaciones de numerosas especies de primates. Adicionalmente, el uso continuo de métodos que deterioran la calidad del suelo dificulta la posterior regeneración de los bosques, resultando en la pérdida permanente de la diversidad originalmente presente. 
​
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"La ganadería representa una de las actividades más importantes en Colombia, no solo por sus aportes directos en la alimentación, sino por todas aquellas actividades derivadas a partir de la transformación de sus productos. La actividad ganadera contribuye a la economía local generando empleo y utilidades al sector rural, además de su papel indirecto en la producción industrial.

​Sin embargo, el establecimiento de la ganadería en el territorio colombiano tiene un alto costo ambiental. Pérdida de hábitats naturales, fragmentación de ecosistemas y disminución en la productividad de los suelos se cuentan dentro de las consecuencias del modelo ganadero que actualmente prospera en el país."

En: La ganadería extensiva está acabando con los bosques en Colombia.  Por Guillermo Rico, Mongabay LATAM

​Algunas especies de primates han podido sortear parcial y temporalmente los efectos de la intervención antrópica (como los monos aulladores rojos, Alouatta seniculus). Sin embargo, para muchos primates, incluyendo el mico bonito del Caquetá (Plecturocebus caquetensis), el mono araña café (Ateles hybridus), el mono churuco colombiano (Lagothrix lagothricha lugens), el tití cabeciblanco (Saguinus oedipus) y el tití gris (Saguinus leucopus), entre tantos otros, la amenaza es creciente y alarmante.

​La disminución de la ganadería en Colombia no es viable debido a los modelos de desarrollo propuestos por el gobierno. Sin embargo, proponer a los ganaderos y a los campesinos alternativas sustentables que sean compatibles con la conservación parcial de los ecosistemas y por lo tanto, de los primates, es posible. ​​​Es así como la educación sobre
 sistemas silvopastoriles y su incorporación en las fincas ganaderas son pasos de un proceso que representa una mejor opción para la coexistencia entre las actividades humanas y la conservación del hábitat de los primates. 

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Silvopastoreo. Foto: http://www.contextoganadero.com
"​Un sistema silvopastoril es una alternativa de uso del suelo en áreas dedicadas a la producción ganadera, en la que se combina la presencia e interacción de especies leñosas (árboles y arbustos), pastos y animales bajo un sistema de manejo integral." 

En: Diseño de sistemas silvopastoriles. Por Camilo Guitérrez, Contexto Ganadero.
​​​La implementación de sistemas silvopastoriles reduce el deterioro de los suelos, permite el mantenimiento de la biodiversidad y, al mismo tiempo, aumenta la productividad de los ganaderos. Por esto, es una alternativa que beneficia tanto al ambiente, como a los productores. ◼
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​Referencias:
  • Rico, G. (2017) La ganadería extensiva está acabando con los bosques en Colombia. Mongabay LATAM. Ver
  • Agencia de Noticias UN (2013) Antes que ganaderos hay que ser agricultores. Unimedios. Universidad Nacional de Colombia. Ver
  • Gutiérrez, C. (2017) Diseño de sistemas silvopastoriles. ​Contexto Ganadero. Ver
​
Publicaciones relacionadas:
  • Zapata et al. (2006) Efecto del pago por servicios ambientales en la adopción de sistemas silvopastoriles en paisajes ganaderos de la cuenca media del río La Vieja, Colombia. Agroforestería en Las Américas 45: 86-92. Ver
  • Arboleda et al. (2013) Propuesta para el establecimiento de especies arbóreas y arbustivas con potencial forrajero: en sistemas de producción ganadera del trópico alto colombiano. Biotecnología en el Sector Agropecuario y Agroindustrial 11 (1): 154 - 163. Ver
​
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Uso de cámaras trampa para la descripción de una nueva especie de primate

19/3/2018

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Por Jeisson Castro Salamanca
Consejo Directivo APC
​En el 2015, un grupo de investigadores describió una nueva especie de primate, encontrada en Modog, China. Se trata del macaco de mejillas blancas o Macaca leucogenys, un primate que habita en los bosques montañosos del sudeste tibetano. El descubrimiento se realizó a partir de datos colectados mediante 31 cámaras trampa, que fueron claves para la distinción taxonómica de los individuos, al igual que videos y grabaciones de audio que registraron su comportamiento y sus vocalizaciones.
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Individuos juveniles de Macaca leucogenys, especie descrita con registros obtenidos mediante cámaras trampa. Foto: Cheng Li, Imaging Biodiversity Expedition / Tibet Forestry.
Anteriormente se creía que los individuos de la especie recientemente descrita pertenecían a la especie Macaca assamensis, comúnmente conocido como macaco de Assam. Sin embargo, al analizar el material audiovisual recolectado se encontraron numerosas diferencias morfológicas entre las especies de macacos conocidas en la zona y los animales registrados. Estos últimos presentan bigotes largos y blancos que cubren la mayor parte del rostro  (ausentes en M. assamensis), un pelaje en el cuello más grueso, una cola carta desprovista de pelo y una morfología genital muy peculiar. Adicionalmente, los sonogramas mostraron diferencias entre las vocalizaciones de las dos especies.
 
Lamentablemente se cree que Macaca leucogenys ya podría estar enfrentando serios problemas de conservación como resultado de la deforestación causada por el creciente desarrollo de la zona. Los autores señalan que la posibilidad de descubrir nuevas especies en la zona es alta. Sin embargo, las condiciones de orden público dificultan las labores de investigación.
 
Aunque es necesario realizar análisis de ADN para confirmar que M. leucogenys y M. assamensis son especies diferentes, este estudio nos muestra las bondades de las cámaras trampa, una herramienta de gran utilidad y con múltiples aplicaciones para la investigación en primatología. ◼​

El análisis de las fotografías y las grabaciones fue publicado en American Journal of Primatology.


Fuente: Li, C., Zhao, C., & Fan, P. F. (2015). White‐cheeked macaque (Macaca leucogenys): A new macaque species from Medog, southeastern Tibet. American Journal of Primatology, 77(7), 753-766.
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Métodos de Estudio: Telemetría en Reintroducciones

8/3/2018

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Por Adriana Portela
Ex-Voluntaria APC
Uno de los principales retos para el monitoreo de primates tras un proceso de liberación, es la dificultad para localizar a los individuos a partir de observaciones directas. Cuando esto ocurre, la telemetría puede convertirse en una herramienta de gran ayuda, ya que permite recopilar a distancia datos específicos acerca de la respuesta y el comportamiento de los individuos frente a las condiciones de vida silvestre.
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De acuerdo con las directrices de la UICN, es fundamental establecer un seguimiento a las poblaciones de primates una vez son liberadas o reintroducidas. No obstante, los métodos de monitoreo siguen siendo inconsistentes a la hora de brindar resultados ya que, en muchas ocasiones, la ubicación de los individuos es imposible de determinar. Para superar estas dificultades se han venido implementando técnicas especializadas como la telemetría, una herramienta que combina el uso de sistemas de posicionamiento global (GPS) y sistemas de información geográfica (SIG).

El uso de telemetría facilita la recopilación de información acerca de diversos aspectos comportamentales de los individuos liberados, ya que permite un monitoreo a distancia de los movimientos ​intergrupales, patrones de rangos de hogar, uso de hábitat o respuestas a los cambios en el ambiente (ej. fructificación de los árboles). Información que ayuda a incrementar las tasas de supervivencia de los individuos liberados. 
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Saguinus leucopus en CRFSOC Corpocaldas, Victoria-Caldas. Foto: Lilian Alba.
​Los principales métodos empleados en los procesos de reintroducción de primates se basan en el uso de implantes subcutáneos y radio-collares. Durante un tiempo el uso de estos últimos se restringió levemente debido a los riesgos asociados a la posibilidad de que los collares se enreden con objetos externos (ej. ramas, lianas, espinas, entre otros), y a que, en muchas ocasiones, los individuos consiguen retirar los collares. Por este motivo, los implantes subcutáneos son una alternativa que minimiza el riesgo de infección, la vulnerabilidad al ​ambiente externo y la manipulación por parte de los individuos. Las mayores restricciones de este método tienen que ver con los costos y la logística necesaria para su implementación. Por ello, no ha sido usado en la gran mayoría de especies.

En los últimos años se han logrado grandes avances en las tecnologías usadas para el desarrollo de radio collares. En la actualidad éstos se fabrican empleando materiales que minimizan su costo y la afectación del animal, a la vez que maximizan la cantidad de información obtenida, mejorando considerablemente la relación costo/beneficio de este método. 
​
La radiofrecuencia es un sistema que facilita el rastreo por radio sin presencia de humanos, ya que la detección se realiza por satélite. Este tipo de metodología reduce el tamaño de los collares, utilizando redes de sensores inalámbricos (WSN), que en su mayoría son más económicos que otros sistemas dispuestos en el mercado.

​​Como recomendaciones a la hora de usar equipos de telemetría, las más relevantes hacen referencia a que el dispositivo no debe pesar más del 5% de peso corporal de los individuos. En el caso del collar, se recomienda habituar al individuo al accesorio antes de su liberación, confirmar la vida útil de la batería y asegurarse que la carcasa de los dispositivos sea resistente al agua para prevenir su degradación en un ambiente húmedo.

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IV Curso Internacional de Primatología de Campo (Balancán, 2013). Foto: Diana C. Guzmán-Caro.
Ya que el uso de implantes subcutáneos es todavía una herramienta que no se usa masivamente, las recomendaciones hacen referencia a la planificación adecuada y la gestión del uso del dispositivo antes de la liberación, dado que no necesariamente debe ser extraído después de la inserción. El cuidado debe ir ligado a la elección de qué individuo etiquetar con el implante, ya que esta depende de la cantidad de tejido graso de su cuello, su edad y tamaño. Como particularmente han sido usados para primates grandes que presenten un peso corporal superior a 20 kg, el uso de éstos en primates de tamaño pequeño o mediano debe realizarse con cuidado.

La telemetría se ha convertido en una de las herramientas más valiosas para monitorear y evaluar los procesos de reintroducción, ya que facilita el estudio del comportamiento, las interacciones y la respuesta de los individuos al hábitat natural. Gracias a esto, la telemetría permite identificar aquellas variables que tienen un mayor efecto sobre el éxito de los individuos liberados y, de esta forma, contribuye al desarrollo de mejores programas de rehabilitación y reintroducción. Aunque en un comienzo el costo económico de los dispositivos resulta ser algo elevado, los beneficios adquiridos realmente valen la pena. ◼​
Fuente: Trayford, H. R., & Farmer, K. H. (2012). An assessment of the use of telemetry for primate reintroductions. Journal for nature conservation, 20(6):311-325. Ver publicación.

Aprende más sobre telemetría con las siguientes publicaciones:
​
  • Fedigan et al. 1988. Spider monkey home ranges: a comparison of radio telemetry and direct observation. American Journal of Primatology 16(1):19-29. Ver publicación.
  • Fedak et al. 2002. Overcoming the constraints of long range radio telemetry from animals: getting more useful data from smaller packages. Integrative and Comparative Biology 42(1):3-10. Ver publicación.
  • Dias et al. 2015. Translocation and radio-telemetry monitoring of pygmy marmoset, Cebuella pygmaea (Spix, 1823), in the Brazilian Amazon. Brazilian Journal of Biology 75(1):91-7. Ver publicación. 
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